A ocorrência de patógenos multidroga resistentes (MDR) se tornou uma ameaça à capacidade de tratar infecções e a rápida disseminação desses patógenos na interface humana, animal e ambiental causa preocupações. Escherichia coli permanece como um dos principais patógenos associados com infecções relacionadas à assistência a saúde e possui uma grande capacidade de adquirir e transferir genes de resistência aos antimicrobianos (ARGs). O meio ambiente é constantemente afetado pela poluição decorrente de atividades antrópicas, as quais favorecem a seleção de bactérias resistentes aos antimicrobianos e a transferência horizontal de ARGs. Portanto, este estudo teve como objetivo caracterizar isolados de E. coli recuperados de amostras ambientais quanto aos perfis de resistência aos antimicrobianos, de virulência e epidemiológico. Amostras de solo (n=300) e de água (n=200) foram coletadas em diferentes cidades da região Sudeste do Brasil e foram utilizadas no isolamento de E. coli. Os isolados obtidos foram submetidos a testes fenotípicos e moleculares para caracterização dos perfis e dos genes de resistência aos antimicrobianos, enquanto que os genes de virulência, os elementos genéticos móveis e a tipagem foram determinados por métodos moleculares. Desta forma, 105 isolados MDR foram obtidos e apresentaram resistência principalmente às cefalosporinas de espectro estendido, às fluorquinolonas e à colistina. A tipagem e a subtipagem dos isolados revelaram uma grande diversidade genética, destacando as sequências tipo (STs) do complexo clonal 10 e os clones de alto risco ST10, ST131, ST354, ST648 e ST744. Diversos ARGs foram detectados, evidenciando a presença dos genes blaCTXM, blaCMY e qnrB em isolados de solo e de água, e do mcr-1 (mcr-1.1, mcr-1.26) e do qnrS em isolados de água. Em alguns isolados, os genes blaCTX-M-2, blaCTX-M-14 e blaCTX-M-15 foram localizados no cromossomo e estavam associados ao elemento Tn21-like e a ISEcp1, enquanto que os genes blaCMY, qnrB, qnrS e mcr-1 foram localizados nos plasmídeos IncI1- ST12, Col(pHAD28), IncR e IncX4, respectivamente. Os plasmídeos IncX4 foram altamente similares; no entanto, um novo ambiente genético atribuído pela inserção da ΔIS5-like (258 pb) na orientação oposta a montante do gene mcr-1.1 foi evidenciada. Diferenças nas regiões adjacentes ao gene mcr-1.26, bem como a subestimação e a primeira descrição no mundo do gene mcr-1.26 no meio ambiente foram determinadas neste estudo. Diferentes cassetes gênicos inseridos no integron de classe 1 em isolados de solos e a presença de um módulo de resistência aos antimicrobianos e de tolerância aos metais em isolados de água foram observados. Além disso, mutações nos determinantes de resistência às fluorquinolonas (GyrA, ParC, ParE) e à colistina (PmrAB, PhoPQ, MgrB) também foram identificadas. Genes de virulência relacionados com linhagens de E. coli diarreiogênicas (DEC) e E. coli patogênica extra-intestinal foram detectados dentre os isolados, destacando a presença de E. coli produtora de toxina Shiga e a prevalência de DEC em solos. Adicionalmente, um plasmídeo híbrido e multireplicon IncF [F2:A-B1]-ΔIncQ1 carreando ARGs e genes de virulência foi detectado em uma linhagem ST131-H22 de água que também foi positiva para o gene mcr-1.26. Diante disso, esses resultados evidenciam uma alta diversidade genética em linhagens de E. coli MDR e potencialmente patogênicas no meio ambiente, as quais são procedentes principalmente de contaminações de origem humana e de animais da cadeia produtora de alimentos. Portanto, a presença dessas linhagens no meio ambiente representa um potencial risco à saúde pública e ambiental, bem como à segurança alimentar.

The occurrence of multidrug-resistant (MDR) pathogens has become a threat to the ability to treat infections and the rapid spread of these pathogens at the human-animal-environmental interface causes concern. Escherichia coli remains one of the main pathogens associated with healthcare-related infections and has a great ability to acquire and transfer antimicrobial resistance genes (ARGs). The environment is commonly affected by pollution resulting from human activities, which favor the selection of antimicrobial-resistant bacteria and the horizontal transfer of ARGs. Thus, this study aimed to characterize E. coli isolates recovered from environmental samples regarding antimicrobial resistance, virulence, and epidemiological profiles. Soil (n=300) and water (n=200) samples were collected in different cities in the Southeast region of Brazil and were used to isolate E. coli. The isolates obtained were submitted to phenotypic and molecular tests to characterize the profiles and genes of antimicrobial resistance, while virulence genes, mobile genetic elements, and typing were determined by molecular methods. Accordingly, 105 MDR isolates were obtained and showed resistance mainly to extended-spectrum cephalosporins, fluoroquinolones, and colistin. The typing and subtyping of the isolates revealed a great genetic diversity, highlighting the sequence types (STs) of the clonal complex 10 and the high-risk clones ST10, ST131, ST354, ST648, and ST744. Several ARGs were detected, evidencing the presence of blaCTX-M, blaCMY, and qnrB genes in isolates from soil and water, and mcr-1 (mcr-1.1, mcr-1.26) and qnrS in isolates from water. In some isolates, the genes blaCTX-M-2, blaCTXM- 14, and blaCTX-M-15 were located on the chromosome and were associated with the Tn21-like element and ISEcp1, while the genes blaCMY, qnrB, qnrS, and mcr-1 were located on plasmids IncI1-ST12, Col(pHAD28), IncR, and IncX4, respectively. IncX4 plasmids were highly similar; however, a new genetic environment attributed by the insertion of the ΔIS5-like (258 bp) in the opposite orientation upstream of the mcr-1.1 gene was evidenced. Differences in the adjacent regions of the mcr-1.26 gene, as well as the underestimation and first description in the world of the mcr-1.26 gene in the environment were determined in this study. Different gene cassettes inserted into the class 1 integron in isolates from soil and the presence of a module of antimicrobial resistance and metal tolerance in isolates from water were observed. In addition, mutations in the resistance determinants to fluoroquinolones (GyrA, ParC, ParE) and to colistin (PmrAB, PhoPQ, MgrB) were also identified. Virulence genes related to diarrheogenic E. coli (DEC) and extra-intestinal pathogenic E. coli strains were detected among the isolates, spotlighting the presence of Shiga toxin-producing E. coli and the prevalence of DEC in soils. Furthermore, a hybrid and multireplicon plasmid IncF [F2:A-B1]-ΔIncQ1 carrying ARGs and virulence genes was detected in a ST131-H22 lineage from water that was also positive for the mcr-1.26 gene. On that account, these results show a high genetic diversity in lineages of E. coli MDR and potentially pathogenic in the environment, which come mainly from contamination of human origin and animals in the food production chain. Therefore, the presence of these lineages in the environment represents a potential risk to public and environmental health, as well as food safety.