The interaction between plants, insects, and microorganisms in the environment reveals myriad strategies of symbioses. For instance, semiochemicals (i.e., pheromone and plant volatiles) have played a decisive role in these interactions associated with volatile and non-volatile metabolites. The changes in semiochemicals induced by microorganisms result in the increased attraction of insect vectors to the plant, or changes in sexual behavior of insects and, hence, to increased pathogen dispersal, commonly reported to bacteria, viruses, and archaea interactions. Different from vector-borne pathogens, opportunistic pathogens presumably do not have an intimate association with the insect. It has long been assumed that Fusarium verticillioides and Colletotrichum falcatum are opportunistic fungi, where it takes advantage of the openings left by Diatraea saccharalis attack to infect the plant. However, the semiochemicals involved in this interaction are still largely unknown. Given the above, the present doctoral research approaches investigations to better understand the semiochemicals involved in sugarcane-D. saccharalis-opportunistic fungi interaction. Here, it was established a new paradigm for the insect-fungi-sugarcane association. Initially, it was addressed the chemical identification of fungi infection in plant defenses, host preference choice, and offspring benefits. Also, this work aimed to evaluate the role of D. saccharalis as a dissemination vector for F. verticillioides and the possible effects of F. verticillioides feeding on D. saccharalis biology and reproductive success. Finally, it was specifically tackled whether the fungus modifies D. saccharalis behavior in ways that increase the likelihood of the fungus being disseminated by contaminated insects. Interestingly, the results showed that volatile emissions from F. verticillioides-infected plants attract D. saccharalis adults to lay eggs while C. falcatum has a neutral effect in D. saccharalis. The F. verticillioides is transmitted vertically to their offspring, which continues the cycle by inoculating the fungus into healthy plants. Then females carrying the fungus prefer to lay their eggs on mock plants than fungus-infected plants. Lather, this dissertation was focused on D. saccharalis-F. verticillioides interaction and the results showed that the F. verticillioides contamination alters the sexual behavior of D. saccharalis. Interestingly, contaminated females were more attractive to males in a flight tunnel behavioral assay. Altogether, the results demonstrate that F. verticillioides manipulate the host plant and insect to promote its infection and dissemination.

Interações entre planta, inseto e microrganismos no ambiente revelam uma miríade de simbioses estratégicas. Semioquímicos (i.e. feromônios e voláteis de plantas) têm mostrado um papel decisivo nessas interações associadas a metabólitos voláteis e não voláteis. As alterações dos semioquímicos induzidas por microrganismos resultam em uma maior atração de insetos vetores para a planta, ou mudanças no comportamento sexual dos insetos e, portanto, aumento na dispersão de patógenos, comumente relatado em interações envolvendo bactérias, vírus e arqueas. Diferentemente dos patógenos transmitidos por vetores, os patógenos oportunistas presumivelmente não têm uma associação íntima com o inseto. Fusarium verticillioides e Colletotrichum falcatum são há muito tempo reportados como fungos oportunistas, utilizando das aberturas provocadas pela herbivoria de lagartas de Diatraea saccharalis para infectar plantas de cana-de-açúcar. No entanto, os semioquímicos envolvidos nesta interação ainda são desconhecidos. Diante do exposto, a presente pesquisa de doutorado aborda investigações que visam melhor compreender os semioquímicos envolvidos na interação cana-de-açúcar-D. saccharalis-fungos oportunistas. Aqui foi estabelecido um novo papel para essa associação. Inicialmente, foi abordado a identificação química da infecção por fungos nas defesas das plantas e a escolha da preferência do hospedeiro e, consequentemente, os benefícios do hospedeiro para a prole. Foi avaliado o papel de D. saccharalis como vetor do fungo F. verticillioides, e os possíveis efeitos da interação com os fungos na biologia e no sucesso reprodutivo de D. saccharalis. Foi abordado especificamente se o fungo modifica o comportamento de D. saccharalis de forma a aumentar a probabilidade do mesmo ser disseminado por insetos contaminados. Enquanto C. falcatum mostrou um efeito neutro na associação com D. saccharalis, curiosamente, os resultados mostraram que os voláteis de plantas infectadas com F. verticillioides atraem fêmeas de D. saccharalis para oviposição. Além disso, o fungo F. verticillioides é transmitido verticalmente à sua descendência, que continua o ciclo inoculando o fungo em plantas saudáveis. As fêmeas contaminadas pelo fungo preferem colocar seus ovos em plantas mock quando comparadas a plantas infectadas pelo fungo F. verticillioides. Em seguida, concentrou-se na interação envolvendo apenas D. saccharalis e F. verticillioides. De fato, foi demonstrado que a contaminação por F. verticillioides altera o comportamento sexual de D. saccharalis; resultando em um aumento da atratividade dos machos para fêmeas contaminadas em um ensaio comportamental em túnel de vento. Os resultados apresentados demonstram que F. verticillioides manipula a planta hospedeira e o inseto, para promover sua própria infecção e disseminação.